Tout au long de la préhistoire, la présence humaine est localisée en bordure de la Rivière de Pénerf et à Kervoyal.
La période gallo-romaine : La flotte Vénète est écrasée par celle de Jules César et la Bretagne est occupée par les romains, de nombreuses «villas» sont construites le long du littoral, dont une à Saint Guérin.
L’époque médiévale est marquée par l’omniprésence du Seigneur de Bavavalan.
Tour à feu construite entre 1442 et 1450, elle est inscrite à l’inventaire supplémentaire des Monuments Historiques. Il s'agit alors de la plus ancienne "tour à feu" (ancêtre des phares) encore existante dans son architecture d'origine sur le littoral atlantique français! La Tour était à la fois tour de guet et fanal: elle signalait l'entrée de la Rivière de Pénerf et permettait de guetter l'arrivée de corsaires ennemis: bateaux de Jersey, Espagne et Angleterre.

  Grâce à la culture du blé et aux activités liées à la mer (marais salants et cabotage), Pénerf connaît des périodes de prospérité.En 1759, La bataille des Cardinaux oppose les flottes anglaises et françaises au large des côtes. De nombreux navires français sont coulés. Un canon retrouvé sur l’épave du Juste se trouve actuellement sur le port de Pénerf.

 La construction du moulin actuel remonte au XVIIe siècle. La légende raconte qu'une nuit, alors qu'il fuyait les révolutionnaires, le chef chouan Cadoudal s'y réfugia. Au début du XXe siècle, il est rehaussé afin d'être modernisé, et c'est dans les années 1960 qu'il cesse de fonctionner. Outre sa fonction de moulin à vent, l'édifice nouvellement restauré servait d'amer avec un grand carré blanc, dessiné sur sa tour.